Après leur aventure survenue quelques mois auparavant dans The legend of Zelda : The Wind Waker, Link, Tetra et toute l'équipe pirates sont partis au gré du vent, sur leur fidèle bateau, vers un nouvel horizon. Au gré des vagues, ils se dirigent vers un gigantesque manteau de brume, un navire abandonné mouille au milieu de l'épaisse couche de brouillard… Tetra, décide d'aller explorer le navire, mais elle n'avait pas prévu que l'exercice serait si éprouvant et se met en danger. Link tente alors de la sauver mais ses efforts sont malheureusement futiles, il se noie dans l'océan brumeux. À son réveil, il se retrouve sur une plage. Une petite fée nommée Ciela lui offre ses services pour retrouver le reste de son équipe disparue.

L'utilisation du jeu est essentiellement basée sur l'écran tactile de la console ainsi que sur ses deux écrans qui permettent d'afficher des cartes, de les annoter, de planifier des déplacements, de résoudre des énigmes, de lancer des objets (le boomerang par exemple), pré-dessiner la route d'un bateau, dessiner des symboles qui permettent d'ouvrir une porte. Beaucoup de personnages adjuvants sont présents pour guider le héros, lui faire découvrir les possibilités de jeu, etc.